Autores:

• Satika Yuanlae^1,2,6
• Dararat Thaiue^3,4,6
• Sukanya Saedan^2,5
• Kamonluk Kittiwongpukdee^2,5
• Rapeepun Vanichviriyakit^2,5
• Niti Chuchird⁴
• Ornchuma Itsathitphaisarn^1,2

La infección por Ecytonucleospora hepatopenaei (EHP) en Penaeus vannamei provoca importantes pérdidas económicas en la acuicultura del camarón debido al retraso en el crecimiento. Al ser incapaz de generar ATP, el EHP depende obligatoriamente de la producción de energía del huésped para sobrevivir. Nuestra hipótesis es que el EHP podría alterar el metabolismo lipídico de su huésped, ya que los lípidos son el recurso con mayor densidad energética. Con este fin, se investigaron los efectos de la infección por EHP sobre el metabolismo lipídico evaluando las actividades y expresiones de las enzimas digestivas, la acumulación de gotas lipídicas y la expresión de los genes implicados en la degradación y síntesis de lípidos. Los resultados revelaron que la infección por EHP disminuyó progresivamente las actividades de las enzimas digestivas, lo que condujo a una menor disponibilidad de nutrientes. Se detectó una reducción persistente de la acumulación de gotas lipídicas desde el inicio de la infección por EHP. La marcada disminución en las primeras etapas se atribuyó a que el aumento de la degradación de las gotas lipídicas superó a la síntesis de lípidos. En la etapa posterior, se observó una recuperación parcial de la expresión génica de la síntesis lipídica; sin embargo, esta fue insuficiente para contrarrestar el aumento de la degradación de lípidos, ya que los genes de esta vía se regulaban al alza. En última instancia, este desequilibrio dio lugar a un marcado agotamiento de las gotas lipídicas. Estos hallazgos ponen de relieve cómo la infección por EHP altera de forma crónica la digestión, agota las reservas lipídicas de su huésped y, finalmente, retrasa el crecimiento. En cuanto a una posible solución práctica, este estudio sugiere que la suplementación dietética con lípidos podría aliviar la alteración metabólica provocada por el EHP y, por lo tanto, reducir el grado de retraso en el crecimiento de la población infectada.

El camarón blanco del Pacífico (Penaeus vannamei) es una de las especies de mayor importancia económica en la acuicultura mundial. Sin embargo, su cría se enfrenta a importantes retos derivados de diversos virus y parásitos. Entre los más preocupantes se encuentra un parásito microsporidio denominado Ecytonucleospora hepatopenaei (EHP), que causa la microsporidiosis hepatopancreática (HPM). Los brotes de EHP son frecuentes en los principales países productores de camarón, entre ellos Tailandia, China, Vietnam, India, Malasia, Indonesia y Venezuela1–5 . Cabe destacar que, aunque la infección por EHP no afecta significativamente a las tasas de mortalidad, provoca efectos crónicos que merman el crecimiento y la productividad del camarón, lo que conlleva pérdidas económicas6,7 . Dada la importancia económica de P. vannamei y la amenaza que supone el EHP, resulta fundamental comprender en mayor profundidad su mecanismo de infección y sus efectos sobre la fisiología del camarón. El EHP es un parásito intracelular obligado que produce esporas infecciosas y resistentes, y se transmite principalmente por vía oral cuando los camarones ingieren las esporas del EHP procedentes de heces contaminadas o de tejido de camarones infectados8 . Una vez ingerido, el EHP ataca órganos específicos del sistema digestivo del camarón. El principal órgano diana del EHP es el hepatopáncreas (HP), un órgano vital del sistema digestivo del camarón. Está compuesto por tres tipos de células maduras: las células B, con grandes vacuolas para la secreción de enzimas, el transporte de material digerido y el almacenamiento de nutrientes 9; las células R (células de reabsorción/depósito), con múltiples vacuolas para la absorción de nutrientes y el almacenamiento de lípidos y glucógeno; y las células F (células fibrilares), con gránulos de zimógenos como precursores de las enzimas digestivas 10. El HP también interviene en la inmunidad y el metabolismo11 . 

Aunque el principal foco de infección es el HP, las esporas del EHP también se encuentran en el estómago12 ,que desempeña un papel importante en la descomposición mecánica y enzimática de los alimentos, lo que sugiere un impacto más amplio en la salud digestiva del camarón. Además, se ha demostrado que la actividad y la expresión de las enzimas digestivas se ven influidas por diversas condiciones fisiológicas, entre ellas la muda y la fase de desarrollo del camarón, el peso corporal y la privación de alimento13–18 . Estudios previos han demostrado que el EHP afecta a la inmunidad, el metabolismo y las vías relacionadas con el crecimiento del camarón a múltiples niveles. Estos efectos incluyen cambios transcriptómicos, proteómicos y metabolómicos en el HP y el intestino 19–25 . Además, la infección por EHP altera la composición de la microbiota hepatopancreática e intestinal 26,27 . Además de estos efectos generales, la infección por EHP reduce la actividad de las enzimas digestivas, incluidas la lipasa y la α-amilasa, en el HP28 . 

A pesar de estos hallazgos, los efectos específicos del EHP sobre la actividad de las enzimas digestivas en otras partes del tracto digestivo siguen sin conocerse bien. El metabolismo lipídico, que implica tanto el anabolismo (síntesis de lípidos) como el catabolismo (descomposición de lípidos) para mantener el equilibrio energético celular, es fundamental para la salud digestiva y metabólica del camarón. En caso de infección grave por EHP, se produce una regulación a la baja de las proteínas implicadas en múltiples aspectos del metabolismo lipídico, entre ellos la degradación y elongación de los ácidos grasos, la síntesis de ácidos grasos insaturados y el metabolismo del ácido α-linolénico, los esfingolípidos y los glicerolípidos29 . Estos cambios en el metabolismo lipídico se reflejan en la alteración de la expresión y la actividad de varias enzimas y factores reguladores clave. Las proteínas de unión a ácidos grasos (FABP), que facilitan el transporte intracelular de los ácidos grasos, se regulan al alza durante la infección 22. Se ha observado que la acetil-CoA carboxilasa 1 (ACC1), una enzima limitante de la velocidad en la síntesis de ácidos grasos, se regula a la baja a nivel proteico tras la infección 29. La sintasa de ácidos grasos (FAS), otra enzima importante en la síntesis de ácidos grasos, ha mostrado respuestas contradictorias, ya que hay estudios que informan tanto de una regulación al alza como a la baja de la expresión de la FAS 22,30 . La carnitina palmitoiltransferasa 1 (CPT1), que cataliza el transporte de ácidos grasos de cadena larga a las mitocondrias para su beta-oxidación, disminuyó tras la infección por EHP 29. En este contexto, las gotas lipídicas, orgánulos intracelulares que almacenan lípidos neutros como glicéridos y esteroles, desempeñan un papel crucial en la gestión de la energía celular y en la interacción entre el huésped y el patógeno 31. Diversos patógenos intracelulares manipulan, directa o indirectamente, la acumulación y el metabolismo de las gotas lipídicas de su huésped para satisfacer sus propias necesidades metabólicas32 . 

Como parásito intracelular, el EHP puede afectar de manera similar a la dinámica de las gotas lipídicas en el camarón. Resulta especialmente relevante comprender cómo el EHP afecta a la acumulación y la degradación de las gotas lipídicas. La degradación de las gotitas lipídicas implica una serie de enzimas, como la lipasa pancreática de triacilgliceroles (PTGL), la lipasa sensible a hormonas (HSL) y la lipasa de monoglicéridos (MGL), que hidrolizan secuencialmente los lípidos almacenados en ácidos grasos libres y glicerol. Dada esta compleja relación entre los patógenos y el metabolismo lipídico del huésped, resulta crucial realizar un análisis específico de cómo el EHP afecta a la dinámica de las gotitas lipídicas en el camarón. A pesar de estos hallazgos, sigue sin estar claro cómo la infección por EHP influye en la acumulación de gotitas lipídicas y en sus vías metabólicas asociadas a lo largo del tiempo en los órganos digestivos del camarón. Planteamos la hipótesis de que la infección por EHP conduce a una reducción progresiva de la acumulación de gotitas lipídicas en el HP y desregula las enzimas metabólicas asociadas. Para abordar esta laguna de conocimiento y comprobar nuestra hipótesis, llevamos a cabo un ensayo de cohabitación en laboratorio y examinamos a los camarones a los 7, 14 y 21 días tras la infección. Comparamos la actividad de las enzimas digestivas y la expresión de ARNm en múltiples tejidos digestivos de camarones infectados frente a camarones no infectados. 

Además, medimos la acumulación de gotitas lipídicas, evaluamos la expresión de genes relacionados con la degradación de las gotitas lipídicas (PTGL, HSL, MGL) y analizamos las enzimas implicadas en el transporte de lípidos (proteína de transporte de ácidos grasos [FATP] y FABP), la síntesis de lípidos (ACC1 y FAS) y la degradación de lípidos (CPT1). Nuestros resultados revelaron una reducción en la acumulación de gotitas lipídicas, alteraciones en el metabolismo lipídico y una disminución de la actividad enzimática en los camarones infectados por el EHP. Estas observaciones aportan información valiosa sobre los cambios fisiológicos que se producen durante la infección por el EHP. Estos hallazgos sugieren que el retraso en el crecimiento observado en los camarones infectados por el EHP podría atribuirse a una menor acumulación de gotitas lipídicas y a un desequilibrio entre la síntesis y la degradación de lípidos en el HP. Al abordar esta cuestión, nuestro objetivo es aportar nuevos conocimientos sobre las alteraciones metabólicas causadas por el EHP, lo que podría servir de base para desarrollar estrategias de gestión más eficaces frente a los brotes de EHP en la acuicultura del camarón.

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